Cordado la evolución y el tres-filum system

Introducción

Desde que Charles Darwin propuso la evolución de los animales por medio de la selección natural , el origen y la evolución de los cordados a partir de un ancestro común(s) de deuterostomes se han investigado y discutido por más de 150 años . Los cordados consisten en tres grupos de animales distintos: cefalocordados, urocordados (tunicados) y vertebrados. Esta revisión comienza con una breve descripción de cómo se definieron originalmente el Filo Chordata y sus tres subfilos, y luego discute cómo debemos reclasificar los grupos de acordes mayores.

El filo chordata y el subfilo vertebrata: su historia

Los animales multicelulares a menudo se dividen en vertebrados e invertebrados. Históricamente, esta clasificación se remonta a ca 500 AC. Durante la antigua era hindi, Charaka distinguía entre Jarayuja (invertebrados) y Anadaja (vertebrados). En la era griega antigua, Aristóteles (ca 300 a.C.) reconoció animales con sangre (Enaima, o vertebrados) y aquellos sin sangre (Anaima, o invertebrados). Este reconocimiento persistió incluso hasta Linneo . Fue Lamarck quien propuso por primera vez explícitamente la división de animales basada en vértebras, ‘Animaux vertèbrès’ y ‘Animaux invertèbrès’, en lugar de Enaima y Anaima, respectivamente.

Aristóteles ya había reconocido a ascidios solitarios como Tetión alrededor del año 330 a. C. Carolus Linnaeus fue un botánico que ideó un sistema para nombrar plantas y animales. En su libro Systema naturae (12th edn, vol. 1), se incluyeron ascidias entre los moluscos. Después de investigaciones anatómicas de ascidios por Cuvier y otros, Lamarck los reconoció como túnicas, es decir, animales encerrados con una túnica (túnica, en latín, que significa prenda). Por otro lado, los cefalocordados (lancetas) se describieron por primera vez a mediados y finales del siglo XVIII como moluscos. Aunque Yarrell ya había notado que las lancetas tienen una varilla axial, llamándola «una columna vertebral interna alargada, aunque en un estado cartilaginoso blando», fue el descubrimiento de Alexander Kowlevsky que tanto los tunicados como las lancetas poseen notocordos y tubos neuronales dorsales durante la embriogénesis, lo que indica que son parientes cercanos de los vertebrados .

El término ‘Vertebrados’ fue acuñado por primera vez por Ernst Haeckel en 1866 , en el que las lancetas eran de la clase Acrania del subfilo Leptocardia y todos los vertebrados restantes se clasificaron en el subfilo Pachycardia (i. e. Craniota). En ese momento, la Túnica todavía estaba incluida, junto con los briozoos, en el subfilo Himatega del filo Mollusca. Tras el descubrimiento de Kowalevsky de la notocordia en larvas ascidias, Haeckel trasladó la Túnica del filo Mollusca al filo Vermes, que también contenía enteropneusts (gusanos de bellota), porque pensaba que los tunicados eran parientes cercanos de los vertebrados. Acuñó el nombre de Cordonia para un hipotético ancestro común de la Túnica y los Vertebrados (incluidas las lancetas) al enfatizar el notocordio como un carácter diagnóstico significativo compartido por ellos. Más tarde, Haeckel redefinió la Cordonia para incluir la Túnica y los Vertebrados.

En Londres, Lankester dio estatus de subfilo a los Urochordata, Cephalochordata y Craniata, que en conjunto comprenden el filo Vertebrata. Esto constituyó la primera concepción del filo moderno Chordata. Balfour renombró a los Vertebrados de Lankester como «Chordata», y llamó a los Craniata como «Vertebrados». Este sistema se ha conservado durante más de un siglo debido a la robustez del conjunto de caracteres compartidos (cuerda de notas, cordón nervioso dorsal y hendiduras faríngeas) que Lankester definió. Bateson consideraba el estomocordio o divertículo bucal de las enteropneustas como un notocordio, y clasificó a este animal como miembro del Hemichordata (‘medio acorde’), el cuarto subfilo de los cordados. Hoy en día, sin embargo, las filogenias moleculares han establecido que el Hemicordato es un grupo hermano de Echinodermata .

La filogenia de los acordes: vistas tradicionales y recientes

(a) Vista tradicional

La opinión predominante sostiene que el filo Chordata consiste en tres subfilos: Urochordata (Túnica), Cefalocordata y Vertebrados (figura 1a). Los tres grupos son caracterizados por la posesión de la notocorda, el tubo neural dorsal, hueco (cordón nervioso), las hendiduras branquiales, el endóstilo, los miotomas y la cola postanal. Estos personajes se discutirán más adelante en relación con los escenarios evolutivos de los acordes. Mientras tanto, el Chordata pertenece a la superphyletic Deuterostomia, junto con los filos de Equinodermos y Hemichordata (figura 1a). Se cree que los cordados se originaron de un ancestro común (o ancestros) de los deuteróstomos . Reflejando la conceptualización histórica del filo Chordata mencionada anteriormente, la mayoría de los investigadores anteriores de este campo han favorecido un escenario evolutivo en el que los urocordados evolucionaron primero, luego los cefalocordados y los vertebrados (§4a). Además, como el término’ protocordado ‘ se ha utilizado a menudo, la relación entre los hemicordados de enteropneusto y los cordados basales (urocordados o cefalocordados) se ha discutido con frecuencia .

(b) Vista reciente

La filogenia molecular es un método poderoso para resolver preguntas filogénicas. Su aplicación a la filogenia eumetazoana ha dado lugar a la reclasificación de grupos metazoanos no solo a nivel de clase o familia, sino también a nivel de filo. Bilaterianos o triploblastos (metazoos compuestos de tres capas germinales: ectodermo, mesodermo y endodermo) se clasifican tradicionalmente en dos grupos principales, protóstomos (en los que el blastoporo da lugar a la boca) y deuteróstomos (en los que el blastoporo da lugar al ano, y la boca surge a través de la invaginación secundaria del estomodeo; figura 1a), como propuso por primera vez Grobben . Los protostomas se subdividieron, principalmente en función del modo de formación de la cavidad corporal (o celoma), en acoelomatos (sin cavidad corporal distinta), como platielmintos, pseudocoelomatos (con una cavidad corporal poco desarrollada), como nematodos, y celomatos (con una cavidad corporal distinta), como anélidos, moluscos y artrópodos. Sin embargo, la filogenia molecular , basada primero en la comparación de secuencias de ADNr de 18 S y secuencias de genes codificantes de proteínas posteriores, no apoyó esta clasificación de protostomas, sino que sugirió su división en dos grupos principales, los Ecdisozoos (los que exhiben muda) y los lofotrocozoos (los que tienen lofóforos y larvas de trocóforos; a veces llamados Espiralia; figura 1b). Los primeros incluyen nematodos y artrópodos, los últimos anélidos, moluscos y platihelmintos. Por lo tanto, el modo de formación de cavidades corporales no es crítico para la filogenia de los protostomas, pero los modos de desarrollo como la muda y la escisión en espiral son fundamentales para los escenarios evolutivos. Esta clasificación de Ecdisozoos-Lofotrochoza ha sido apoyada por otros estudios, incluyendo el agrupamiento de genes Hox, aunque hay varios grupos de los cuales las posiciones filogénicas son todavía enigmáticas, como los mesozoos y los chaetognatos .

Por otro lado, estudios recientes de filogenia molecular deuterostoma, genómica nuclear y mitocondrial, y biología evolutiva del desarrollo, han demostrado inequívocamente que los equinodermos y los hemicordados forman un clado, y que los urocordados, cefalocordados y vertebrados forman otro clado distinto (figura 1b) . El primero se llama Ambulacraria, con similitudes en los sistemas celómicos y larvas , y el segundo Cordata. Además, dentro del clado cordado, los cefalocordados divergieron primero, y los urocordados y los vertebrados forman un grupo hermano (a veces llamado Olfactores, con similitudes en la extensa re-modificación faríngea que conduce a la formación de nuevas estructuras , que no se encuentran en los cefalocordados) . Esta nueva visión de la taxonomía y filogenia deuterostoma se convirtió en la visión de consenso, ya que una gran variedad de datos de diferentes disciplinas apoyan los argumentos para ellos .

El Xenacoelomorpha es un filo recientemente reconocido que algunos han asignado a los deuteróstomos, pero este grupo no se discute aquí porque su posición filogenética sigue siendo inestable .

Escenarios evolutivos de acordes

Aquí discutimos cuatro escenarios principales propuestos para explicar el origen y la evolución de los acordes: la hipótesis de pedomorfosis, la hipótesis de auricularia, la hipótesis de inversión y la hipótesis de dorsalización aboral. El primero de ellos debatió si los adultos de los cordados ancestrales eran sésiles o de vida libre. Los tres siguientes discutieron, en términos de embriología o biología evolutiva del desarrollo, cómo el plan corporal cordado, especialmente su forma adulta, se originó a partir de los antepasados comunes de los deuteróstomos. Por lo tanto, los cuatro no siempre son independientes, y los argumentos que los apoyan se solapan con frecuencia.

(a) El escenario de la pedomorfosis: ¿era el ancestro sésil o de vida libre?

Varios autores han abordado la cuestión de si los ancestros cordados eran sésiles o de vida libre . Los hemicordatos existentes consisten en dos grupos con estilos de vida diferentes: los pterobranquios coloniales sésiles y enteropneusts de vida libre (gusanos de bellota). Según un escenario, los deuteróstomos ancestrales eran animales sedentarios con tentáculos con larvas pelágicas, como los pterobranquios modernos, que evolucionaron en ascidios sedentarios (urocordados) (ver para más detalles). Se cree que el estilo de vida libre y móvil de cefalocordados y vertebrados evolucionó a partir de una etapa larval móvil del ancestro sedentario tentacular (como larvas de ascidios de tipo renacuajo) por pedomorfosis, una forma de heterocronía aproximadamente equivalente a la neotenia, en la que la etapa larval llegó a ser sexualmente madura y reemplazó al adulto . Las larváceas tunicadas, en las que se desarrollan órganos adultos en la región del tronco de juveniles similares a renacuajos, pueden ser un buen ejemplo de transición pedomorfogenética.

De acuerdo con el escenario alternativo o evolución progresiva de adultos móviles, el ancestro cordado era de vida libre y vermiforme, y se cree que la secuencia de formas ancestrales consistía en organismos móviles bilateralmente simétricos, en oposición a larvas . Las formas móviles, como los hemicordados enteropneust y los cefalocordados, se consideran típicamente cercanas al linaje principal, mientras que los urocordados se consideran más distantes.

Históricamente, el primer escenario de ascendencia sésil recibió mucho apoyo, ya que se creía que los ascidios eran los cordados más basales. Fue hace apenas 10 años que la filogenia molecular dio soporte por primera vez para el segundo escenario de ancestros de vida libre, al posicionar a los cefalocordados como basales entre los cordados . Desde entonces, la acumulación de evidencia apoya un ancestro de vida libre de cordados (figura 1a).

(b) La hipótesis de auricularia

La hipótesis de auricularia, propuesta originalmente por Garstang , intentó explicar cómo el plan corporal cordado se originó a partir de un ancestro común deuterostomo, enfatizando la importancia de los cambios en las formas larvarias . De acuerdo con este punto de vista, los animales sésiles con forma de pterobranquio con larvas de dipleurula (tipo auricularia) llevaron a los ascidios primitivos (como el último ancestro común de los cordados) a través de cambios morfológicos tanto en larvas como en adultos. (Esta hipótesis, por lo tanto, cae dentro del escenario de ancestros sésiles mencionado anteriormente. Los adultos cambiaron su aparato de alimentación de tentáculos externos a sacos branquiales internos. En las larvas, las bandas ciliadas circumorales del ancestro y sus tractos nerviosos subyacentes asociados se movían dorsalmente para reunirse y fusionarse en la línea media dorsal, formando un cordón nervioso dorsal en el cuerpo cordado. Al mismo tiempo, la banda ciliada aboral dio lugar al endóstilo y a los tractos ciliados dentro de la faringe del cordado. Nielsen propuso una versión revisada de esta hipótesis en la que el sistema nervioso central cordado evolucionó a partir del asa postoral de la banda ciliar en una larva dipleurula.

En vista del modo de formación del tubo neural dorsal en embriones lancelet, se hace evidente que la formación del tubo neural ocurre al enrollar el presunto neurectodermo poco después de la gastrulación o simultáneamente con la fase posterior de la gastrulación. Esta etapa de los embriones anfioxos no tiene estructura relacionada con las bandas ciliares circumorales. De hecho, es más plausible considerar el tubo neural hueco dorsal como evolutivamente independiente de la banda ciliar de larvas de dipleurula (ver también discusión en §4d). En este sentido, la hipótesis de la auricularia parece haberse desvanecido a la luz de los recientes estudios evo–devo de deuterostomas .

(c) La hipótesis de inversión

Los debates recientes sobre el origen de los planes del cuerpo cordado han centrado la mayor parte de la atención en la inversión del eje dorsal–ventral (D-V) del cuerpo cordado, en comparación con los protostomas . Esta idea se remonta a principios del siglo XIX, cuando Geoffroy St Hilaire comparó la anatomía de los artrópodos (protóstomos) y los vertebrados (deuteróstomos). En artrópodos y anélidos, el sistema nervioso central (SNC) corre ventral al tracto digestivo, y por lo tanto estos grupos a veces se denominan Gastroneuralia . Por el contrario, en los vertebrados, el SNC corre dorsal al sistema digestivo; por lo tanto, a veces se les llama Nooneuralia. Es decir, el eje D-V parece estar invertido entre anélidos y vertebrados.

Casi 140 años más tarde, esta noción fue revitalizada por el descubrimiento de genes responsables de la formación del eje D-V, codificando miembros de proteínas de la familia TGF-β, proteínas morfogénicas óseas (BMP) y sus antagonistas, incluida la cordina y la proteína morfogenética anti-dorsalizante (Admp) . En Drosophila melanogaster (artrópodo), Dpp (es decir, BMP) se expresa en el lado dorsal del embrión y funciona en la dorsalización del embrión, mientras que Sog (es decir, chordin) se expresa en el lado ventral del embrión y funciona en la ventralización . Por el contrario, en Xenopus laevis (vertebrado), la BMP se expresa en el lado ventral del embrión y la cordina en el lado dorsal .

Surgió entonces una pregunta sobre cuándo y dónde en la filogenia deuterostoma se produjo la inversión del eje D-V. Ahora es evidente que la inversión tuvo lugar entre el no-cordado deuterostomes y cordados. En equinodermos y hemicordatos, la BMP se expresa en el lado aboral del embrión y la cordina en el lado oral . Por el contrario, en embriones cefalocordados, la BMP se expresa en el lado ventral y la cordina en el lado dorsal . Saccoglossus kowalevskii es un gusano de bellota en el que los huevos fertilizados se desarrollan directamente en adultos sin una etapa larvaria tornaria. En esta especie, la orientación oral-aboral de los embriones se convierte en una orientación ventral–dorsal en adultos. Por lo tanto, la inversión del eje D-V parece haber ocurrido durante la evolución de los acordes .

Sin embargo, varios estudios demuestran la formación de una estructura dorsal similar al tubo neural en adultos de gusanos de bellota , que recuerda a la formación del tubo neural dorsal de embriones cordados. Cabe señalar que la hipótesis de inversión no puede explicar necesariamente la aparición de estructuras específicas de acordes o el notocordio . La notocordia es una estructura dorsal de línea media, profundamente asociada con el llamado «organizador» de embriones vertebrados . Por lo tanto, la hipótesis de inversión debe refinarse en relación con la formación de novo de estructuras dorsales específicas de los acordes del embrión.

(d) La hipótesis de dorsalización aboral

La hipótesis de dorsalización aboral (A-D) se propuso para explicar los mecanismos de desarrollo involucrados en la evolución del plan corporal cordado a partir de un ancestro común deuterostomo (o ancestros) . La hipótesis A-D se basa en la filogenia reciente del deuterostoma y enfatiza la aparición de larvas similares a peces o renacuajos (FT) como un evento crítico de desarrollo que condujo a la evolución de los cordados. Como se ve en cefalocordados y muchos vertebrados, la forma de las larvas de FT (o juveniles) podría adaptarse a su estrategia de desarrollo para establecerse en nuevos hábitats; por lo tanto, la morfología de las larvas (o juveniles) no cambia tanto durante la metamorfosis para reconstruir la forma adulta, con el caso excepcional de las ascidias.

En primer lugar, ahora es la opinión de consenso que un ancestro(s) acorde (s) era de vida libre y que los cefalocordados conservan caracteres de cordados ancestrales. En segundo lugar, cuando se repensan las características de los cordados, como una notocordia, un tubo neural dorsal, miótomos, una cola postanal, hendiduras faríngeas y un endóstilo en relación con su función, parece que los cuatro primeros están asociados principalmente con la locomoción, mientras que los dos últimos pertenecen al sistema digestivo. Estudios recientes revelan la presencia de genes relevantes para la formación de hendiduras faríngeas no solo en cordados, sino también en hemicordados . El estomocordio es una consecuencia anterior de la faringe en la probóscide de los gusanos de bellota. En 1886, Bateson propuso una homología evolutiva de este órgano (el hemicordio, es decir, ‘medio acorde’) al notocordado de acordes, coronando a este grupo de animales ‘hemicordados’. Un estudio reciente de evo-devo ha demostrado que el FoxE se expresa comúnmente en el estomocordio y el endóstilo cordado, lo que sugiere que el estomocordio está relacionado evolutivamente con el endóstilo, en lugar del notocordio . Es decir, las dos estructuras asociadas al sistema digestivo evolucionaron antes de la divergencia de los acordes de los deuteróstomos no acordes , aunque el sistema desarrolló funciones más complejas en los acordes.

En tercer lugar, las cuatro características restantes (un notocordio, un tubo neural dorsal, miótomos y una cola postanal) están profundamente asociadas con la evolución de las larvas FT, un nuevo tipo de larva que nada usando una cola que late. La aparición de larvas de FT dentro de los deuterostomas (no cambiando la forma de larvas similares a dipleurula o auricularia) es, por lo tanto, crítica para comprender los orígenes de los cordados. Se debe enfatizar que todas las estructuras se forman a través de la embriogénesis hasta la formación de larvas. Esto sugiere que una comparación embriológica entre no acordes (p. ej. lombrices de bellota) y deuterostomas cordados (por ejemplo, lancetas) podrían ser el primer paso para dilucidar los mecanismos de desarrollo de origen cordado, ya que las estructuras correspondientes a un tubo neural dorsal y un notocord nunca se desarrollan en embriones de lombrices de bellota. Es probable que la cola postanal esté asociada con la formación del llamado «rabo de cola», que probablemente funciona como organizador para el alargamiento de la cola en embriones cordados . Por lo tanto, es más sabio preguntar cómo se forman estas estructuras en embriones cordados en lugar de buscar posibles homologías con otras estructuras de embriones y larvas de lombrices de bellota.

Embriológicamente, el notocordio y el tubo neural se reconocen como órganos de la línea dorsal-media que están profundamente involucrados en la formación de los planes corporales cordados. Visto desde el polo vegetal, el embrión temprano de deuteróstomos no cordados es radialmente simétrico, lo que sugiere la posibilidad de formar las estructuras de la línea dorsal media en todas partes. Sin embargo, el hecho es que estas estructuras solo se forman en el lado dorsal, que corresponde al lado aboral de embriones de deuterostoma no cordados. Es decir, la hipótesis A-D especula que el lado oral está limitado espacialmente debido a la formación de la boca, de modo que se permitió que los órganos de la línea media dorsal se formaran en el lado aboral de los embriones cordados ancestrales. Por lo tanto, la dorsalización del lado aboral del embrión ancestral puede haber sido un evento clave de desarrollo que llevó a la formación del plan corporal básico de los acordes. Cuando se compara con la hipótesis de inversión, la hipótesis A-D enfatiza el papel de la formación de la estructura de la línea dorsal-media que superficialmente parece ser la inversión del eje D-V.

En resumen, entre varios escenarios sobre el origen y la evolución de los acordes, la hipótesis de inversión y la hipótesis de dorsalización aboral deben refinarse recíprocamente para alcanzar una mejor comprensión de los mecanismos evo-devo subyacentes a la evolución del plan corporal básico de los acordes.

Reclasificación de los cordados

Sobre la base de los temas mencionados anteriormente, creemos que la posición taxonómica de los cordados debe ser reconsiderada. Proponemos un superphylum Chordata, compuesto de tres filos—Cephalochordata, Urochordata y Vertebrados (figura 1c)—como se discute a continuación. Algunos libros de texto modernos tienen una clasificación de acordes similar, pero carecen de una consideración detallada de los méritos de esta clasificación taxonómica.

(a) Cordata como superfilo

Utilizando técnicas filogenéticas moleculares, los protostomas se han reclasificado en dos grupos principales, recíprocamente monofiléticos por encima del nivel del filo, los lofotrocozoos y los Ecdisozoos . Estos dos son fácilmente distinguibles por sus diferentes vías de desarrollo. El primero se caracteriza por escisión en espiral, el segundo por muda de exoesqueleto. Con un sólido apoyo de la filogenia molecular, la brecha profunda entre las formas larvarias FT (para los acordes) y dipleurula (para los Ambulacrarios) entre los deuterostomas merece una clasificación más alta que el filo. Por lo tanto, los lofotrocozoos (que consisten en aprox. 15 filos), Ecdisozoos (aprox. ocho filos), Ambulacraria (dos filos) y Chordata (tres phyla) están clasificados en el superphylum nivel y, a continuación, el Protostomia (los dos primeros) y el Deuterostomia (los dos últimos) cada mérito infrakingdom rango. Estos dos reinos inferiores se pueden unir en el sub-reino Bilateria del reino Animalia (figura 1c). Como se enfatizó en la sección anterior, la aparición de larvas de FT está profundamente involucrada en los orígenes cordados; por lo tanto, las larvas de FT pueden ser vistas como soporte del superfilo Chordata. Esta es la primera razón importante para proponer el superfilo Chordata, así como sus componentes phyla Cephalochordata, Urochordata y Vertebrata.

(b) Los cefalocordatos, Urocordatos y Vertebrados como filos

Los metazoos se clasifican en aproximadamente 34 filos . Sin embargo, solo unos pocos de ellos se distinguen por una estructura diagnóstica específica, como nematocitos para Cnidarios, placas de peine para Ctenófora y apéndices segmentados para Artropodos. De acuerdo con esta clasificación, los Urochordata y Vertebrados tienen sus características estructurales, lo que respalda su reconocimiento como filos. Esta es la segunda razón para apoyar al superfilo Chordata, que comprende los tres filos Cephalochordata, Urochordata y Vertebrata.

(i) Cephalochordata

Los cefalocordatos o lancetas comprenden solo aproximadamente 35 especies de pequeños (aprox. 5 cm), criaturas con forma de pez que se esconden en la arena. A menudo se les llama «acraniados» en comparación con los vertebrados («craneatos»), porque su SNC consiste en un tubo neural con una pequeña vesícula anterior que no se desarrolla en el cerebro triparticionado que se observa en larvas de urocordados y vertebrados . Aunque no tienen estructuras que correspondan a ojos bien organizados o un corazón, como se ve en los vertebrados, desarrollan un sistema digestivo y de alimentación bien organizado como alimentadores en suspensión de mucosas ciliar con un órgano de rueda, una fosa de Hatchek, un endóstilo y una faringe con hendiduras branquiales. Además, los miotomas similares a vertebrados desarrollados a partir de somitas larvarias facilitan una locomoción muy rápida, similar a la de los peces.

La similitud morfológica de las lancetas existentes es sorprendente. Esto puede no ser atribuible a su reciente diversificación, porque el tiempo de divergencia del último ancestro común de los tres géneros existentes se estima en 162 millones de años atrás (Ma) y el del género Asimetrón alrededor de 100 Ma . Estas formas existentes son una reminiscencia de algunos fósiles con planes corporales similares, incluidos Cataymyrus y Pikaia que datan de antes de 500 Ma. Además, la similitud se puede explicar como estasis morfológica, en lugar de piratería genética . La presencia de una amplia variación alélica (polimorfismo de un solo nucleótido del 3,7%, más inserción/deleción polimórfica del 6,8%) revelada por el genoma decodificado de un Branchiostoma floridae individual puede apoyar esta noción (material electrónico suplementario, tabla S1) . El genoma lancelet parece ser básico entre los cordados.

Relevante para los orígenes cordados, el modo de embriogénesis lancelet parece intermedio entre el clado deuterostomo no cordado y el clado urocordado-vertebrado . Por ejemplo, poco después de la eclosión, las larvas comienzan a moverse con cilios, un rasgo típico de deuteróstomos no cordados (pero también se ve en Xenopus). Después de un tiempo, sin embargo, la locomoción ciliada es reemplazada por un espasmo de la cola muscular. El lancelet notocorda está formado por bolsas de la región dorsal de la archenteron (también visto en la formación de la notocorda en algunos anfibios urodelos), y muestra muscular propiedades que no se encuentran en otros grupos de cordados .

Por lo tanto, los cefalocordados muestran muchas características que se ven en los descendientes actuales de los ancestros cordados. Sin embargo, las características morfológicas, fisiológicas y genómicas son únicas; por lo tanto, deben reconocerse como un filo.

(ii) Urochordata (Túnica)

Los urochordatos comprenden tres clases de aproximadamente 3000 especies existentes: Ascidiacea (ascidias; sésiles), Appendicularia (larváceos; juveniles planctónicos, similares a renacuajos) y Thaliacea (salpas; planctónicas, en forma de barril). Dos órdenes de ascidios incluyen a los Enterogona (aquellos con gónadas no emparejadas, incluida la Ciona) y los Pleurogona (aquellos con gónadas emparejadas, incluida la Estela). Parecen haber evolucionado como especialistas en alimentación de filtros . Debido a su gran variedad de estilos de vida, sus relaciones evolutivas siguen siendo controvertidas . La filogenia molecular reciente sugiere que los taliacianos están incluidos en el clado Enterogona . La posición filogénica de las larváceas sigue siendo enigmática. Algunos autores insisten en una posición básica entre los urocordados, mientras que otros la sitúan dentro del clado de Pleurogona .

Una característica distintiva que caracteriza a los urocordados como filo es que son el único grupo animal que puede sintetizar directamente celulosa, una función biológica normalmente asociada solo con bacterias y plantas, pero no con metazoos. Como se notó a principios del siglo XIX, todo el cuerpo urocordado adulto está cubierto con una cubierta gruesa, la túnica (o prueba); de ahí el nombre común ‘tunicados’. Un componente importante de la túnica es la tunicina, un tipo de celulosa (material electrónico suplementario, figura S1a, b). La túnica puede funcionar como una estructura protectora externa, como una concha de molusco, y sin duda ha influido en la evolución de varios estilos de vida en este grupo. Los primeros tunicados fósiles del cámbrico del sur de China, como Shankouclava, exhiben una morfología externa similar a la de los ascidios existentes, lo que sugiere que los primeros ascidios, a aproximadamente 520 Ma, también tenían una túnica .

La celulosa es sintetizada por un gran complejo proteico multimérico en la membrana plasmática, llamado complejo terminal. Dos enzimas clave para la biosíntesis de celulosa son la celulosa sintasa (CesA) y la celulasa. El genoma de Ciona contiene una sola copia de CesA (Ci-CesA). La filogenia molecular indica que Ci-CesA está incluido dentro de un clado de Streptomyces CesA, lo que sugiere que el gen bacteriano CesA probablemente saltó horizontalmente en el genoma de un ancestro tunicado antes de 550 Ma. Curiosamente, Ci-CesA codifica una proteína con un dominio CesA y un dominio celulasa. El Ci-CesA se expresa en epidermis larvaria y adulta (material electrónico suplementario, figura S1c). Su función inevitable en la biosíntesis de celulosa se hizo evidente a partir de un mutante llamado juvenil nadador (sj), en el que el elemento potenciador de Ci-CesA es una mutación mediada por transposones y, por lo tanto, carece de actividad biosintética de celulosa (material electrónico suplementario, figura S1d) .

Por lo tanto, junto con otras características (como la remodificación faríngea) que caracterizan a los urocordados, la capacidad de la biosíntesis de celulosa para formar una estructura de túnica distinta apoya la clasificación a nivel de filo de los urocordados.

(iii) Vertebrados

Es bien aceptado que los vertebrados tienen características distintivas que no se encuentran en otros metazoos . Estos incluyen una cresta neural, un endoesqueleto, un sistema inmune adaptativo, una constitución del genoma, un placodo y otros (figura 2a) . Discutimos aquí los cuatro primeros.

Cresta neural. Una visión reciente de la evolución de los cordados, mencionada anteriormente, sugiere que los vertebrados evolucionaron de un ancestro con forma de lanceta al desarrollar una cabeza y mandíbulas, lo que fomentó la transición de la alimentación por filtro a la depredación activa en los vertebrados ancestrales. La cresta neural es un personaje vertebrado clave profundamente involucrado en el desarrollo de la cabeza y las mandíbulas . Es una población de células embrionarias que emerge del borde de la placa neural. Estas células migran ampliamente y dan lugar a diversos linajes celulares, incluyendo cartílago craneofacial y hueso, neuronas periféricas y entéricas y glía, músculo liso y melanocitos. La red reguladora de genes (GRN) subyacente a la formación de la cresta neural parece estar altamente conservada como una innovación de vertebrados (figura 2b) . Señales de inducción de bordes (BMP y Fgf) del ectodermo ventral y el ectodermo dorsal del patrón mesendodermo subyacente, que inducen la expresión de especificadores de bordes neuronales (Zic y Dlx). Estas señales inductivas funcionan con especificadores de bordes neuronales para regular la expresión de los especificadores de cresta neural (SoxE, Caracol y Twist). Los especificadores de cresta neural regulan y activan varios genes efectores (RhoB y Cadherinas), cada uno de los cuales media un aspecto diferente del fenotipo de la cresta neural, incluidos el cartílago (Col2a), las células pigmentarias (Mitf) y las neuronas periféricas (cRet) (figura 2b).

Se ha demostrado que el anfioxo carece de la mayoría de los especificadores de cresta neural y del subcircuito efector que controla la delaminación y migración de la cresta neural (figura 2b) . Aunque se ha debatido la presencia de una cresta neural en ascidias , un estudio reciente de embriones Ciona demuestra que la red reguladora de melanocitos de la cresta neural es anterior a la divergencia de tunicados y vertebrados, pero la coopción de determinantes del mesénquima, como la Torsión, en el ectodermo de la placa neural está ausente (figura 2b) . Es decir, la cresta neural evolucionó como una innovación de GRN específica de vertebrados.

Endoesqueleto. El cartílago y el hueso de los vertebrados se utilizan para la protección, la depredación y el soporte endoesquelético. Como no hay tejidos similares en cefalocordados y urocordados, estos tejidos representan un gran salto en la evolución de los vertebrados . Parece que estos tejidos mineralizados se obtuvieron gradualmente durante la evolución de los vertebrados porque los vertebrados sin mandíbula existentes (lamprea y pez hug) no tienen tejidos mineralizados (figura 2a). El tejido mineralizado más antiguo se encontró en el aparato de alimentación de peces extintos sin mandíbula, los conodontos. Los peces cartilaginosos producen cartílago calcificado y hueso dérmico, incluidos dientes, dentículos dérmicos y espinas de aleta, pero su cartílago no se reemplaza con hueso endocondral (figura 2a). La osificación endocondral se establece mediante un proceso altamente complejo exclusivo de los vertebrados óseos. La reciente decodificación del genoma del tiburón elefante sugiere que la falta de genes que codifican fosfoproteínas de unión al calcio secretadas en peces cartilaginosos explica la ausencia de hueso en su endoesqueleto .

Sistema inmunitario adaptativo. Todos los metazoos se protegen a sí mismos contra los patógenos mediante sofisticados sistemas inmunitarios. Las respuestas inmunitarias de los invertebrados son innatas y generalmente estereotipadas. Por otro lado, los vertebrados adoptaron un sistema adicional o inmunidad adaptativa utilizando inmunoglobulinas, receptores de células T y moléculas del complejo mayor de histocompatibilidad (MHC). El sistema inmune adaptativo permite una respuesta más rápida y eficiente en encuentros repetidos con un patógeno dado. Los estudios de genomas de cefalocordados y urocordados no lograron detectar genes que codificaban inmunoglobulinas, receptores de células T o moléculas MHC, lo que indica que el sistema inmunitario adaptativo es otra innovación de los vertebrados . Los recientes descubrimientos de sistemas alternativos de receptores de antígenos en vertebrados sin mandíbula sugieren que los cambios celulares y moleculares involucrados en la evolución del sistema inmune adaptativo de los vertebrados son más complejos de lo que se pensaba .

Constitución del genoma. Se ha revelado que se conserva un alto grado de sintenia entre los genomas cefalocordados y vertebrados . El genoma de los vertebrados ha experimentado alteraciones cuantitativas y cualitativas durante la evolución, distinguiendo claramente a los vertebrados de los invertebrados, incluidas las lancetas y los tunicados. Cuantitativamente, se ha argumentado que dos rondas de duplicación génica de todo el genoma (2RGD) ocurrieron en el linaje que conduce a los vertebrados . De hecho, numerosas familias de genes, incluidas las que codifican factores de transcripción (Hox, ParaHox, En, Otx, Msx, Pax, Dlx, HNF3, bHLH), moléculas de señalización (hh, IGF, BMP) y otras (distrofina, colinesterasa, actina, queratina) se expandieron por duplicación génica en el linaje de los vástagos de los vertebrados . Esto produjo un aumento de la complejidad genética, que es uno de los eventos clave que subyacen al aumento de la complejidad morfológica bajo control del desarrollo. La reciente decodificación de los genomas de la lamprea sugiere que la duplicación se produjo en la fase temprana de la divergencia de vertebrados (material electrónico suplementario, tabla S1). Sin embargo, el mecanismo y el momento exacto de la 2RGD aún no se han dilucidado.

La singularidad cualitativa de los genomas de vertebrados se hace evidente a partir del análisis de componentes principales de la diversificación funcional de todo el genoma de genes a través de genomas metazoarios (figura 2c). Este enfoque fenético agrupa los genomas de moluscos y anélidos recién secuenciados con los deuterostomas invertebrados (anfioxos, erizos de mar y chorros de mar) y filos metazoanos no bilaterianos (cnidarios, placozoos y demospongios). Dado que este agrupamiento incluye tanto bilaterians y no metazoos bilaterales, cladístico lógica implica que estos genomas aproximada de la ancestral bilaterales (y metazoos) genómica repertorios. Por el contrario, los genomas de los vertebrados forman un grupo distinto, y por lo tanto se derivan funcionalmente en relación con este estado bilateriano ancestral (figura 2c). Aunque este análisis puede estar sesgado por la anotación funcional más completa de los vertebrados, la clara separación de los vertebrados de otros genomas metazoarios es evidente.

Conclusión

Esta revisión analiza las relaciones evolutivas entre deuterostomes, y propone una reclasificación de los cordados grupos, es decir, con la Chordata como un superphylum junto con otro superphylum, el Ambulacraria de la infra-reino Deuterostomia. Los Cephalochordata, Urochordata y Vertebrata merecen cada rango de filo. Esta propuesta es razonable sobre la base de descubrimientos recientes en este campo y también es aceptable en vista de los estudios históricos de los cordados.

La aparición de larvas de FT durante la diversificación de deutrostomas es muy probable que haya llevado al origen de cordados. El tubo neural hueco, dorsal y la notocordia dorsal son características distintivas del plan del cuerpo cordado, que está estrechamente asociado con el organizador de la formación del cuerpo cordado. La hipótesis de inversión del eje dorsoventral y la hipótesis de dorsalización aboral deben ampliarse examinando los GRN responsables del origen evolutivo del organizador. La actual reclasificación de los grupos de acordes proporciona una mejor representación de sus relaciones evolutivas, lo que es beneficioso para estudios futuros de esta cuestión de larga data de los orígenes de los acordes y vertebrados.

Declaración de financiación

La investigación en el laboratorio Satoh ha sido apoyada por subvenciones del MEXT, JSPS y JST, Japón, y fondos internos de la OIST.

Notas a pie de página