L’évolution des chordés et le système à trois phylums

Introduction

Depuis que Charles Darwin a proposé l’évolution des animaux au moyen de la sélection naturelle, l’origine et l’évolution des chordés à partir d’ancêtres communs des deutérostomes ont été étudiées et discutées pendant plus de 150 ans. Les chordés se composent de trois groupes d’animaux distincts: les céphalochordés, les urochordés (tuniciers) et les vertébrés. Cette revue commence par une brève description de la façon dont le Phylum Chordata et ses trois sous-genres ont été définis à l’origine, puis explique comment nous devrions reclasser les principaux groupes de chordés.

Le phylum chordata et le sous-phylum vertebrata : leur histoire

Les animaux multicellulaires sont souvent divisés en vertébrés et invertébrés. Historiquement, cette classification remonte à environ 500 avant JC. Pendant l’ancienne ère hindi, Charaka distinguait les Jarayuja (invertébrés) et les Anadaja (vertébrés). À l’époque grecque antique, Aristote (vers 300 av.J.-C.) reconnaissait les animaux avec du sang (Enaima, ou vertébrés) et ceux sans (Anaima, ou invertébrés). Cette reconnaissance a persisté même jusqu’à Linné. C’est Lamarck qui a le premier explicitement proposé la division des animaux basée sur les vertèbres,  » Animaux vertèbrès » et  » Animaux invertèbrès », à la place de l’Enaima et de l’Anaima, respectivement.

Aristote avait déjà reconnu les ascidies solitaires comme Téthyon vers 330 av. J.-C. Carolus Linnaeus était un botaniste qui a conçu un système de dénomination des plantes et des animaux. Dans son livre Systema naturae (12e éd., vol. 1), les ascidies ont été inclus parmi les mollusques. À la suite d’enquêtes anatomiques sur les ascidies par Cuvier et d’autres, Lamarck les a reconnus comme des Tuniques, c’est-à-dire des animaux entourés d’une tunique (tunica, en latin, signifiant vêtement). D’autre part, les céphalochordés (lancelets) ont été décrits pour la première fois au milieu à la fin du XVIIIe siècle comme des mollusques. Bien que Yarrell ait déjà remarqué que les lancelets ont une tige axiale, l’appelant « une colonne vertébrale interne allongée, bien qu’à l’état cartilagineux mou », c’est Alexander Kowlevsky qui a découvert que les tuniciers et les lancelets possèdent des notochords et des tubes neuraux dorsaux pendant l’embryogenèse, indiquant qu’ils sont proches parents des vertébrés.

Le terme « Vertebrata » a été inventé pour la première fois par Ernst Haeckel en 1866, dans lequel les lancelets étaient de la classe des Acranes du sous-phylum Leptocardia et tous les vertébrés restants étaient classés dans le sous-phylum Pachycardie (i.e. Craniota). À cette époque, le Tunicata était encore inclus, avec les bryozoaires, dans le sous-phylum Himatega du phylum Mollusca. À la suite de la découverte par Kowalevsky de la notochorde chez les larves d’ascidies, Haeckel a déplacé les Tuniques du phylum Mollusca au phylum Vermes, qui contenait également des entéropnéistes (vers de gland), car il pensait que les tuniciers étaient des parents proches des vertébrés. Il a inventé le nom de Chordonia pour un ancêtre commun hypothétique des Tunicata et des Vertebrata (y compris les lancelets) en soulignant la notochorde comme un caractère diagnostique important partagé par eux. Plus tard, Haeckel a redéfini Chordonia (c’est-à-dire Chordata) pour inclure les Tunicata et les Vertebrata eux-mêmes.

À Londres, Lankester a donné le statut de sous-phylum aux Urochordés, aux Cephalochordés et aux Craniata, comprenant le phylum Vertebrata. Cela a constitué la première conception du phylum moderne Chordata. Balfour a renommé la Vertebrata de Lankester « Chordata » et a appelé la Craniata « Vertebrata ». Ce système a été conservé pendant plus d’un siècle en raison de la robustesse du jeu de caractères partagé (notochorde, cordon nerveux dorsal et fentes pharyngées) défini par Lankester. Bateson considérait la stomochorde ou diverticule buccal des entéropneustes comme une notochorde, et classait cet animal comme un membre de l’Hemichordata (« demi-corde »), le quatrième sous-genre de l’accord. Aujourd’hui, cependant, les phylogénies moléculaires ont établi que les Hemichordata sont un groupe frère des Echinodermata.

La phylogénie des chordés : vues traditionnelles et récentes

(a) Vue traditionnelle

Selon l’opinion dominante, le phylum des Chordés se compose de trois sous-genres : Urochordata (Tunicata), Cephalochordata et Vertebrata (figure 1a). Les trois groupes sont caractérisés par la possession d’une notochorde, d’un tube neural dorsal creux (cordon nerveux), de fentes branchiales, d’un endostyle, de myotomes et d’une queue post-anale. Ces caractères seront discutés plus loin en relation avec des scénarios évolutifs pour les chordés. Pendant ce temps, le Chordata appartient à la Deutérostomie superphylétique, avec les phyla Echinodermata et Hemichordata (figure 1a). On pense que les chordés proviennent d’un ancêtre commun (ou d’ancêtres) des deutérostomes. Reflétant la conceptualisation historique du phylum Chordata mentionné ci-dessus, une majorité de chercheurs antérieurs dans ce domaine ont privilégié un scénario évolutif dans lequel les urochordés évolueraient d’abord, puis les céphalochordés et les vertébrés (§4a). De plus, comme le terme « protochordé » a souvent été utilisé, la relation entre les hémichordés entéropneustes et les chordés basaux (urochordés ou céphalochordés) a souvent été discutée.

(b)Vue récente

La phylogénie moléculaire est une méthode puissante pour résoudre les questions phylogéniques. Son application à la phylogénie des eumétazoaires a entraîné une reclassification des groupes de métazoaires non seulement au niveau de la classe ou de la famille, mais également au niveau du phylum. Bilatériens ou triploblastes (métazoaires composés de trois couches germinales: ectoderme, mésoderme et endoderme) sont traditionnellement classés en deux groupes principaux, les protostomes (dans lesquels le blastopore donne naissance à la bouche) et les deutérostomes (dans lesquels le blastopore donne naissance à l’anus, et la bouche naît par invagination secondaire du stomodéum; figure 1a), comme proposé pour la première fois par Grobben. Les protostomes ont été subdivisés, principalement en fonction du mode de formation de la cavité corporelle (ou cœlome), en acoélomates (sans cavité corporelle distincte) tels que les platyhelminthes, les pseudocoélomates (avec une cavité corporelle peu développée) tels que les nématodes et les cœlomates (avec une cavité corporelle distincte) tels que les annélides, les mollusques et les arthropodes. La phylogénie moléculaire, d’abord basée sur la comparaison de séquences d’ADNr 18S et de séquences de gènes codant plus tard des protéines, n’a cependant pas soutenu cette classification des protostomes, mais a plutôt suggéré leur division en deux groupes principaux, les Ecdysozoaires (ceux qui présentent une mue) et les Lophotrochozoaires (ceux qui ont des lophophores et des larves de trochophores; parfois appelées Spirales; figure 1b). Le premier comprend les nématodes et les arthropodes, le second les annélides, les mollusques et les platyhelminthes. Le mode de formation de la cavité corporelle n’est donc pas critique pour la phylogénie du protostome, mais les modes de développement tels que la mue et le clivage en spirale sont fondamentaux pour les scénarios évolutifs. Cette classification Ecdysozoa-Lophotrochoza a été étayée par d’autres études, y compris le regroupement des gènes Hox, bien qu’il existe plusieurs groupes dont les positions phylogéniques sont encore énigmatiques, tels que les mésozoaires et les chaetognathes.

D’autre part, des études récentes sur la phylogénie moléculaire du deutérostome, la génomique nucléaire et mitochondriale et la biologie évolutive du développement ont démontré sans ambiguïté que les échinodermes et les hémichordés forment un clade, et que les urochordés, les céphalochordés et les vertébrés forment un autre clade distinct (figure 1b). Le premier est appelé Ambulacraire, avec des similitudes dans les systèmes cœlomiques et les larves, et le second Chordata. De plus, au sein du clade des chordés, les céphalochordés ont divergé en premier, et les urochordés et les vertébrés forment un groupe frère (parfois appelé Olfactores, avec des similitudes dans une vaste modification pharyngée conduisant à la formation de nouvelles structures, qui ne se trouvent pas chez les céphalochordés). Ce nouveau point de vue de la taxonomie et de la phylogénie du deutérostome est devenu le point de vue consensuel, car une grande variété de données provenant de différentes disciplines soutiennent les arguments en leur faveur.

Les Xenacoelomorpha sont un phylum nouvellement reconnu que certains ont attribué aux deutérostomes, mais ce groupe n’est pas discuté ici car sa position phylogénétique est encore instable.

Scénarios évolutifs des chordés

Nous discutons ici de quatre scénarios majeurs proposés pour expliquer l’origine et l’évolution des chordés : l’hypothèse de la pédomorphose, l’hypothèse de l’auricularia, l’hypothèse de l’inversion et l’hypothèse de la dorsalisation aborale. Le premier d’entre eux a débattu de savoir si les adultes des chordés ancestraux étaient sessiles ou libres de vivre. Les trois suivants ont discuté, en termes d’embryologie ou de biologie évolutive du développement, de la façon dont le plan du corps chordé, en particulier sa forme adulte, provenait du ou des ancêtres communs des deutérostomes. Par conséquent, les quatre ne sont pas toujours indépendants et les arguments à l’appui se chevauchent fréquemment.

(a)Le scénario de la pédomorphose : l’ancêtre était-il sessile ou libre de vivre ?

Divers auteurs ont abordé la question de savoir si le ou les ancêtres des chordés étaient sessiles ou libres de vivre. Les hémichordés existants se composent de deux groupes avec des modes de vie différents: les ptérobranches coloniaux sessiles et les entéropnéistes libres (vers de gland). Selon un scénario, les deutérostomes ancestraux étaient des animaux sédentaires tentaculés avec des larves pélagiques, comme les ptérobranches modernes, qui ont évolué en ascidies sédentaires (urochordés) (voir pour plus de détails). Le mode de vie libre et mobile des céphalochordés et des vertébrés aurait évolué à partir d’un stade larvaire mobile de l’ancêtre sédentaire tentaculé (comme les larves de type têtard des ascidies) par pédomorphose, une forme d’hétérochronie à peu près équivalente à la néoténie, dans laquelle le stade larvaire est devenu sexuellement mature et a remplacé l’adulte. Les larves de tuniciers, dans lesquelles des organes adultes se développent dans la région du tronc des juvéniles ressemblant à des têtards, peuvent être un bon exemple de transition pédomorphogénétique.

Selon le scénario alternatif ou l’évolution progressive des adultes mobiles, l’ancêtre chordé était libre et vermiforme, et la séquence des formes ancestrales serait composée d’organismes mobiles, à symétrie bilatérale, par opposition aux larves. Les formes mobiles telles que les hémichordés entéropneustes et les céphalochordés sont généralement considérées comme proches de la lignée principale, tandis que les urochordés sont considérés comme plus éloignés.

Historiquement, le premier scénario d’ascendance sessile a reçu beaucoup de soutien, car on a longtemps cru que les ascidies étaient les chordés les plus basaux. Il y a tout juste 10 ans, la phylogénie moléculaire a d’abord soutenu le deuxième scénario d’ancêtre vivant librement, en positionnant les céphalochordés comme basaux parmi les chordés. Depuis lors, l’accumulation de preuves soutient un ancêtre vivant librement des chordés (figure 1a).

(b)L’hypothèse de l’auricularia

L’hypothèse de l’auricularia, proposée à l’origine par Garstang, a tenté d’expliquer comment le plan du corps des chordés provenait d’un ancêtre commun du deutérostome, en soulignant l’importance des changements dans les formes larvaires. Selon ce point de vue, les animaux sessiles ressemblant à des ptérobranches avec des larves de dipleurules (semblables à des auriculaires) ont conduit aux ascidies primitifs (en tant que dernier ancêtre commun des chordés) par des changements morphologiques à la fois chez les larves et les adultes. (Cette hypothèse relève donc du scénario de l’ancêtre sessile mentionné ci-dessus.) Les adultes ont changé leur appareil d’alimentation des tentacules externes aux sacs branchiaux internes. Chez les larves, les bandes ciliées circumorales de l’ancêtre et leurs voies nerveuses sous-jacentes associées se sont déplacées dorsalement pour se rencontrer et fusionner à la ligne médiane dorsale, formant un cordon nerveux dorsal dans le corps chordé. En même temps, la bande ciliée aborale a donné naissance à l’endostyle et aux voies ciliées à l’intérieur du pharynx du chordé. Nielsen a proposé une version révisée de cette hypothèse dans laquelle le système nerveux central chordé a évolué à partir de la boucle postorale de la bande ciliaire chez une larve de dipleurula.

Compte tenu du mode de formation du tube neural dorsal chez les embryons lancelet, il devient évident que la formation du tube neural se produit par enroulement du neurectoderme présumé peu après la gastrulation ou simultanément à la phase ultérieure de la gastrulation. Ce stade des embryons d’amphioxus n’a pas de structure liée aux bandes ciliaires circumorales. En effet, il est plus plausible de considérer le tube neural dorsal, creux, comme indépendant évolutivement de la bande ciliaire des larves de dipleurula (voir aussi discussion au §4d). En ce sens, l’hypothèse de l’auricularia semble s’être estompée à la lumière des récentes études evo–devo sur les deutérostomes.

(c)L’hypothèse de l’inversion

Les débats récents sur l’origine des plans du corps des chordés ont surtout porté sur l’inversion de l’axe dorso–ventral (D-V) du corps des chordés, par rapport aux protostomes. Cette idée remonte au début du XIXe siècle lorsque Geoffroy St Hilaire a comparé l’anatomie des arthropodes (protostomes) et des vertébrés (deutérostomes). Chez les arthropodes et les annélides, le système nerveux central (SNC) se dirige ventralement vers le tube digestif et, par conséquent, ces groupes sont parfois appelés Gastroneurales. En revanche, chez les vertébrés, le système nerveux central s’étend du dos au système digestif; on les appelle donc parfois Notoneuralia. Autrement dit, l’axe D-V semble être inversé entre les annélides et les vertébrés.

Près de 140 ans plus tard, cette notion a été revitalisée par la découverte de gènes responsables de la formation de l’axe D-V, codant des membres des protéines de la famille TGF-β, des protéines morphogéniques osseuses (BMP) et de leurs antagonistes, dont la chordine et la protéine morphogénétique anti-dorsalisante (Admp). Chez Drosophila melanogaster (arthropode), la Dpp (c’est-à-dire la BMP) est exprimée sur la face dorsale de l’embryon et fonctionne dans la dorsalisation de l’embryon, tandis que la Sog (c’est-à-dire la chordine) est exprimée sur la face ventrale de l’embryon et fonctionne dans la ventrification. En revanche, chez Xenopus laevis (vertébré), la BMP est exprimée sur la face ventrale de l’embryon et la chordine sur la face dorsale.

Une question s’est alors posée quant à savoir quand et où, dans la phylogénie du deutérostome, l’inversion de l’axe D-V s’est produite. Il est maintenant évident que l’inversion a eu lieu entre les deutérostomes non-chordés et les chordés. Chez les échinodermes et les hémichordés, la BMP est exprimée du côté aboral de l’embryon et la chordine du côté oral. En revanche, chez les embryons céphalochordés, la BMP est exprimée sur la face ventrale et la chordine sur la face dorsale. Saccoglossus kowalevskii est un ver de gland dans lequel les œufs fécondés se développent directement en adultes sans stade larvaire de tornaria. Chez cette espèce, l’orientation orale-aborale des embryons devient une orientation ventrale–dorsale chez les adultes. Par conséquent, l’inversion de l’axe D-V semble s’être produite au cours de l’évolution des chordés.

Cependant, plusieurs études démontrent la formation d’une structure dorsale ressemblant au tube neural chez les adultes de ver de gland, qui rappelle la formation dorsale du tube neural d’embryons chordés. Il convient de noter que l’hypothèse d’inversion ne peut pas nécessairement expliquer l’apparition de structures spécifiques à l’accord ou à la notochorde. La notochorde est une structure dorsale, médiane, profondément associée au soi-disant « organisateur » des embryons de vertébrés. Par conséquent, l’hypothèse d’inversion devrait être affinée en relation avec la formation de novo de structures dorsales spécifiques aux chordés de l’embryon.

(d)L’hypothèse de la dorsalisation aborale

L’hypothèse de la dorsalisation aborale (A-D) a été proposée pour expliquer les mécanismes de développement impliqués dans l’évolution du plan du corps des chordés à partir d’un ancêtre commun du deutérostome (ou des ancêtres). L’hypothèse A-D repose sur la phylogénie récente du deutérostome et met l’accent sur l’apparition de larves ressemblant à des poissons ou à des têtards (FT) comme un événement de développement critique qui a conduit à l’évolution des chordés. Comme on le voit chez les céphalochordés et de nombreux vertébrés, la forme des larves FT (ou juvéniles) pourrait correspondre à leur stratégie de développement pour s’installer dans de nouveaux habitats; par conséquent, la morphologie des larves (ou juvéniles) ne change pas tellement lors de la métamorphose pour reconstruire la forme adulte, avec le cas exceptionnel des ascidies.

Tout d’abord, il est maintenant de l’avis consensuel qu’un ancêtre chordé(s) était vivant librement et que les céphalochordés conservaient les caractères des chordés ancestraux. Deuxièmement, lorsque les caractéristiques des chordés telles qu’une notochorde, un tube neural dorsal, des myotomes, une queue post-anale, des fentes pharyngées et un endostyle sont repensées par rapport à leur fonction, il apparaît que les quatre premiers sont principalement associés à la locomotion, tandis que les deux derniers concernent le système digestif. Des études récentes révèlent la présence de gènes pertinents pour la formation de fentes pharyngées non seulement chez les chordés, mais également chez les hémichordés. La stomochorde est une excroissance antérieure du pharynx dans la trompe des vers de gland. En 1886, Bateson a proposé une homologie évolutive de cet organe (l’hémichord, c’est-à-dire « demi-corde ») à la notochorde à cordes, couronnant ce groupe d’animaux « hémichordés ». Une étude récente d’evo–devo a démontré que FoxE est couramment exprimé dans la stomochorde et l’endostyle des chordés, suggérant que la stomochorde est liée évolutivement à l’endostyle, plutôt qu’à la notochorde. C’est-à-dire que les deux structures associées au système digestif ont évolué avant la divergence des chordés des deutérostomes non-chordés, bien que le système ait développé des fonctions plus complexes chez les chordés.

Troisièmement, les quatre caractéristiques restantes (une notochorde, un tube neural dorsal, des myotomes et une queue post-anale) sont profondément associées à l’évolution des larves FT, un nouveau type de larve qui nage en utilisant une queue battante. La présence de larves FT dans les deutérostomes (et non en changeant la forme des larves de type dipleurula ou auricularia) est donc essentielle pour comprendre les origines des chordés. Il convient de souligner que toutes les structures se forment par embryogenèse jusqu’à la formation larvaire. Cela suggère qu’une comparaison embryologique entre les non-chordés (p. ex. vers de gland) et les deutérostomes chordés (par exemple les lancelets) pourraient être la première étape pour élucider les mécanismes de développement d’origine chordée, car les structures correspondant à un tube neural dorsal et à une notochorde ne se développent jamais dans les embryons de ver de gland. La queue post-anale est probablement associée à la formation du soi-disant « tailbud », qui fonctionne probablement comme un organisateur de l’allongement de la queue chez les embryons chordés. Par conséquent, il est plus sage de se demander comment ces structures sont nouvellement formées dans les embryons chordés plutôt que de rechercher des homologies possibles avec d’autres structures d’embryons et de larves de ver de gland.

Embryologiquement, la notochorde et le tube neural sont reconnus comme des organes dorsaux-médians qui sont profondément impliqués dans la formation des plans du corps des chordés. Vu du pôle végétal, l’embryon précoce des deutérostomes non chordés est radialement symétrique, suggérant la possibilité de former partout les structures dorsales-médianes. Cependant, le fait est que ces structures ne sont formées que du côté dorsal, ce qui correspond au côté aboral des embryons de deutérostome non chordés. C’est-à-dire que l’hypothèse A-D suppose que le côté oral est limité spatialement en raison de la formation de la bouche, de sorte que les organes dorsaux-médians ont été autorisés à se former dans le côté aboral des embryons chordés ancestraux. Ainsi, la dorsalisation du côté aboral de l’embryon ancestral peut avoir été un événement clé du développement qui a conduit à la formation du plan de base du corps chordé. Par rapport à l’hypothèse d’inversion, l’hypothèse A-D met l’accent sur le rôle de la formation de la structure dorsale-médiane qui semble superficiellement être l’inversion de l’axe D-V.

En résumé, parmi plusieurs scénarios sur l’origine et l’évolution des chordés, l’hypothèse d’inversion et l’hypothèse de dorsalisation aborale devraient réciproquement être affinées pour parvenir à une meilleure compréhension des mécanismes evo-devo sous–jacents à l’évolution du plan corporel de base des chordés.

Reclassification des chordés

Sur la base des questions discutées ci-dessus, nous pensons que la position taxonomique des chordés devrait être reconsidérée. Nous proposons un superphylum Chordata, composé de trois phyla — Cephalochordata, Urochordata et Vertebrata (figure 1c) — comme discuté ci-dessous. Certains manuels modernes ont une classification des chordés similaire, mais n’examinent pas en détail les mérites de ce classement taxonomique.

(a)Chordata en tant que superphyle

En utilisant des techniques phylogénétiques moléculaires, les protostomes ont maintenant été reclassés en deux groupes principaux, réciproquement monophylétiques au-dessus du niveau du phylum, les Lophotrochozoa et les Ecdysozoa. Ces deux sont facilement distinguables par leurs différentes voies de développement. Le premier est caractérisé par un clivage en spirale, le second par une mue d’exosquelette. Avec le soutien robuste de la phylogénie moléculaire, l’écart profond entre les formes larvaires FT (pour Chordata) et dipleurula (pour Ambulacraria) parmi les deutérostomes mérite une classification supérieure au phylum. Ainsi, les lophotrochozoaires (composés d’env. 15 phyla), Ecdysozoa (env. huit phyla), Ambulacraria (deux phyla) et Chordata (trois phyla) sont ici classés chacun au niveau du superphyle, puis la Protostomie (les deux premières) et la Deutérostomie (les deux dernières) méritent chacune un rang infrakingdom. Ces deux royaumes infrakingdoms peuvent être réunis dans la Bilateria du royaume Animalia (figure 1c). Comme on l’a souligné dans la section précédente, la présence de larves de FT est profondément impliquée dans les origines des chordés; par conséquent, les larves de FT peuvent être considérées comme soutenant le superphylum Chordata. C’est la première raison majeure de proposer le superphylum Chordata ainsi que ses phyla Cephalochordata, Urochordata et Vertebrata constitutifs.

(b)Cephalochordata, Urochordata et Vertebrata en tant que phyla

Les métazoaires sont classés en environ 34 phyla. Cependant, seuls quelques-uns d’entre eux se distinguent par une structure diagnostique spécifique, telle que les nématocytes pour les Cnidaires, les plaques en peigne pour les Cténophores et les appendices segmentés pour les Arthropodes. Conformément à cette classification, les Urochordata et les Vertebrata ont leurs caractéristiques structurelles, soutenant leur reconnaissance en tant que phyla. C’est la deuxième raison de soutenir le superphylum Chordata, comprenant les trois phyla Cephalochordata, Urochordata et Vertebrata.

(i)Cephalochordata

Les céphalochordés ou lancelets ne comprennent qu’environ 35 espèces de petits (env. 5 cm), des créatures ressemblant à des poissons qui s’enfouissent dans le sable. Ils sont souvent appelés « acraniates » par rapport aux vertébrés (« craniates »), car leur système nerveux central est constitué d’un tube neural avec une petite vésicule antérieure qui ne se développe pas dans le cerveau tripartitionné observé chez les larves urochordées et les vertébrés. Bien qu’ils n’aient pas de structures correspondant à des yeux ou à un cœur bien organisés, comme on le voit chez les vertébrés, ils développent un système alimentaire et digestif bien organisé en tant que mangeoires en suspension ciliaire-muqueuse avec un organe de roue, une fosse d’Hatchek, un endostyle et un pharynx avec des fentes branchiales. De plus, les myotomes de type vertébré développés à partir de somites larvaires facilitent une locomotion très rapide, semblable à celle d’un poisson.

La similitude morphologique des lancelets existants est frappante. Cela n’est peut-être pas attribuable à leur diversification récente, car le temps de divergence du dernier ancêtre commun des trois genres existants est estimé à 162 millions d’années (Ma) et celui du genre Asymmetron à environ 100 Ma. Ces formes existantes rappellent certains fossiles avec des plans corporels similaires, y compris Cathaymyrus et Pikaia datant de plus de 500 Ma. De plus, la similitude peut s’expliquer par une stase morphologique plutôt que par un piratage génétique. La présence d’une variation allélique importante (polymorphisme de 3,7 % de nucléotides simples, plus insertion/délétion polymorphes de 6,8%) révélée par le génome décodé d’un Branchiostoma floridae individuel peut étayer cette notion (matériel supplémentaire électronique, tableau S1). Le génome du lancelet semble être fondamental chez les chordés.

Concernant les origines des chordés, le mode d’embryogenèse lancelet apparaît intermédiaire entre celui du clade des deutérostomes non chordés et celui des urochordés-vertébrés. Par exemple, peu de temps après l’éclosion, les larves commencent à bouger avec les cils, un trait typique des deutérostomes non chordés (mais également observé chez les xénopes). Après un certain temps, cependant, la locomotion ciliée est remplacée par des contractions de la queue musculaire. La notochorde lancelet est formée par un empilement de la région dorsale de l’archenteron (également observée dans la formation de notochorde chez certains amphibiens urodèles), et elle présente des propriétés musculaires que l’on ne trouve pas dans d’autres groupes de chordés.

Ainsi, les céphalochordés présentent de nombreuses caractéristiques chez les descendants actuels d’ancêtres chordés. Cependant, les caractéristiques morphologiques, physiologiques et génomiques sont uniques; elles doivent donc être reconnues comme un phylum.

(ii)Urochordata (Tunicata)

Les urochordés comprennent trois classes d’environ 3000 espèces existantes : les Ascidiacea (ascidies; sessiles), les Appendicularia (larves; juvéniles planctoniques ressemblant à des têtards) et les Thaliacea (salpes; planctoniques, en forme de tonneau). Deux ordres d’ascidies comprennent les Enterogona (ceux avec des gonades non appariées, y compris Ciona) et les Pleurogona (ceux avec des gonades appariées, y compris Styela). Ils semblent avoir évolué en tant que spécialistes de l’alimentation par filtre. En raison de leur grande variété de modes de vie, leurs relations évolutives restent controversées. Une phylogénie moléculaire récente suggère que les thaliaciens sont inclus dans le clade Enterogona. La position phylogénique des larves est encore énigmatique. Certains auteurs insistent sur une position de base parmi les urochordés tandis que d’autres la placent dans le clade Pleurogona.

Une caractéristique distinctive qui caractérise les urochordés en tant que phylum est qu’ils sont le seul groupe animal capable de synthétiser directement la cellulose, une fonction biologique normalement associée uniquement aux bactéries et aux plantes, mais pas aux métazoaires. Comme on l’a remarqué au début du XIXe siècle, l’ensemble du corps urochordé adulte est investi d’un revêtement épais, la tunique (ou test); d’où le nom commun de « tuniciers ». Un constituant majeur de la tunique est la tunicine, un type de cellulose (matériau électronique supplémentaire, figure S1a, b). La tunique peut fonctionner comme une structure protectrice extérieure, comme une coquille de mollusque, et a sans aucun doute influencé l’évolution des différents modes de vie de ce groupe. Les tuniciers fossiles du Cambrien inférieur du sud de la Chine, tels que Shankouclava, présentent une morphologie externe similaire aux ascidies existantes, suggérant que les premiers ascidies, à environ 520 Ma, avaient également une tunique.

La cellulose est synthétisée par un grand complexe protéique multimérique dans la membrane plasmique, appelé complexe terminal. Deux enzymes clés pour la biosynthèse de la cellulose sont la cellulose synthase (CesA) et la cellulase. Le génome de Ciona contient une seule copie de CesA (Ci-CesA). La phylogénie moléculaire indique que Ci-CesA est inclus dans un clade de Streptomyces CesA, ce qui suggère que le gène bactérien de CesA a probablement sauté horizontalement dans le génome d’un ancêtre de tunicier avant 550 Ma. Fait intéressant, Ci-CesA code une protéine avec un domaine CesA et un domaine cellulase. Le Ci-CesA est exprimé dans l’épiderme larvaire et adulte (matériel supplémentaire électronique, figure S1c). Sa fonction inévitable dans la biosynthèse de la cellulose est devenue évidente à partir d’un mutant appelé juvénile nageant (sj), dans lequel l’élément activateur de Ci-CesA est une mutation médiée par un transposon et manque donc d’activité biosynthétique de la cellulose (matériel supplémentaire électronique, figure S1d).

Par conséquent, avec d’autres caractéristiques (telles que la remodification pharyngée) qui caractérisent les urochordés, la capacité de la biosynthèse de la cellulose à former une structure tunique distincte soutient la classification au niveau du phylum des urochordés.

(iii)Vertebrata

Il est bien admis que les vertébrés ont des caractéristiques distinctives que l’on ne trouve pas chez les autres métazoaires. Il s’agit notamment d’une crête neurale, d’un endosquelette, d’un système immunitaire adaptatif, d’une constitution génomique, d’un placode et autres (figure 2a). Nous discutons ici des quatre premiers.

Crête neurale. Une vue récente de l’évolution des chordés, mentionnée ci-dessus, suggère que les vertébrés ont évolué à partir d’un ancêtre lancelet en développant une tête et des mâchoires, ce qui a favorisé la transition de l’alimentation filtrante à la prédation active chez les vertébrés ancestraux. La crête neurale est un personnage vertébré clé profondément impliqué dans le développement de la tête et des mâchoires. C’est une population de cellules embryonnaires qui émerge de la bordure de la plaque neurale. Ces cellules migrent largement et donnent naissance à diverses lignées cellulaires, y compris le cartilage et l’os craniofaciaux, les neurones périphériques et entériques et la glie, le muscle lisse et les mélanocytes. Le réseau de régulation des gènes (GRN) sous-jacent à la formation de la crête neurale semble être hautement conservé en tant qu’innovation chez les vertébrés (figure 2b). Signaux d’induction de bordure (BMP et Fgf) provenant de l’ectoderme ventral et de l’ectoderme dorsal du modèle mésendoderme sous-jacent, induisant l’expression des spécificateurs de bordure neurale (Zic et Dlx). Ces signaux inductifs fonctionnent ensuite avec des spécificateurs de bordure neurale pour réguler à la hausse l’expression des spécificateurs de crête neurale (SoxE, Snail et Twist). Les spécificateurs de la crête neurale régulent et activent divers gènes effecteurs (RhoB et Cadhérines), dont chacun médie un aspect différent du phénotype de la crête neurale, y compris le cartilage (Col2a), les cellules pigmentaires (Mitf) et les neurones périphériques (cRet) (figure 2b).

Il a été démontré que l’amphioxus ne possède pas la plupart des spécificateurs de crête neurale et que le sous-circuit effecteur contrôle la délamination et la migration de la crête neurale (figure 2b). Bien que la présence d’une crête neurale chez les ascidies ait été débattue, une étude récente sur les embryons de Ciona démontre que le réseau de régulation des mélanocytes de la crête neurale a précédé la divergence des tuniciers et des vertébrés, mais que la cooptation des déterminants du mésenchyme, tels que la torsion, dans l’ectoderme de la plaque neurale est absente (figure 2b). C’est-à-dire que la crête neurale a évolué comme une innovation GRN spécifique aux vertébrés.

Endosquelette. Le cartilage et l’os des vertébrés sont utilisés pour la protection, la prédation et le soutien endosquelettique. Comme il n’y a pas de tissus similaires chez les céphalochordés et les urochordés, ces tissus représentent un saut majeur dans l’évolution des vertébrés. Il semble que ces tissus minéralisés aient été obtenus progressivement au cours de l’évolution des vertébrés, car les vertébrés existants sans mâchoire (lamproie et hugfish) n’ont pas de tissus minéralisés (figure 2a). Les premiers tissus minéralisés ont été trouvés dans l’appareil d’alimentation de poissons éteints sans mâchoire, les conodontes. Les poissons cartilagineux produisent du cartilage calcifié et de l’os cutané, y compris des dents, des denticules dermiques et des épines des nageoires, mais leur cartilage n’est pas remplacé par de l’os endochondral (figure 2a). L’ossification endochondrale est établie par un processus très complexe propre aux vertébrés osseux. Un décodage récent du génome du requin éléphant suggère que l’absence de gènes codant pour les phosphoprotéines sécrétées se liant au calcium chez les poissons cartilagineux explique l’absence d’os dans leur endosquelette.

Système immunitaire adaptatif. Tous les métazoaires se protègent contre les agents pathogènes en utilisant des systèmes immunitaires sophistiqués. Les réponses immunitaires des invertébrés sont innées et généralement stéréotypées. D’autre part, les vertébrés ont adopté un système supplémentaire ou une immunité adaptative utilisant des immunoglobulines, des récepteurs des lymphocytes T et des molécules du complexe majeur d’histochompatibilité (CMH). Le système immunitaire adaptatif permet une réponse plus rapide et efficace lors de rencontres répétées avec un agent pathogène donné. Les études des génomes des céphalochordés et des urochordés n’ont pas permis de détecter les gènes codant pour les immunoglobulines, les récepteurs des lymphocytes T ou les molécules de CMH, ce qui indique que le système immunitaire adaptatif est une autre innovation chez les vertébrés. Les découvertes récentes de systèmes alternatifs de récepteurs d’antigènes chez les vertébrés sans mâchoire suggèrent que les changements cellulaires et moléculaires impliqués dans l’évolution du système immunitaire adaptatif des vertébrés sont plus complexes qu’on ne le pensait auparavant.

Constitution du génome. Il a été révélé qu’un haut degré de synténie est conservé entre les génomes des céphalochordés et des vertébrés. Le génome des vertébrés a subi des modifications quantitatives et qualitatives au cours de l’évolution, distinguant clairement les vertébrés des invertébrés, y compris les lancelets et les tuniciers. Quantitativement, il a été avancé que deux cycles de duplication génique à l’échelle du génome (2RGD) se sont produits dans la lignée menant aux vertébrés. En effet, de nombreuses familles de gènes, dont celles codant pour des facteurs de transcription (Hox, ParaHox, En, Otx, Msx, Pax, Dlx, HNF3, bHLH), des molécules de signalisation (hh, IGF, BMP) et d’autres (dystrophine, cholinestérase, actine, kératine) ont été élargies par duplication de gènes dans la lignée des tiges de vertébrés. Cela a entraîné une augmentation de la complexité génétique, qui est l’un des événements clés sous-jacents à une complexité morphologique accrue sous contrôle du développement. Un décodage récent des génomes de lamproies suggère que la duplication s’est produite dans la phase précoce de la divergence des vertébrés (matériel supplémentaire électronique, tableau S1). Cependant, le mécanisme et le moment exact de 2RGD restent à élucider.

L’unicité qualitative des génomes de vertébrés est évidente à partir de l’analyse en composantes principales de la diversification fonctionnelle à l’échelle du génome des gènes à travers les génomes des métazoaires (figure 2c). Cette approche phénétique regroupe les génomes des mollusques et des annélides nouvellement séquencés avec ceux des deutérostomes d’invertébrés (amphioxus, oursins et gicleurs de mer) et des phyla métazoaires non bilateriens (cnidaires, placozoaires et démosponges). Étant donné que ce groupe comprend à la fois des bilatériens et des métazoaires non bilateriens, la logique cladistique implique que ces génomes se rapprochent des répertoires génomiques bilateriens (et métazoaires) ancestraux. En revanche, les génomes de vertébrés forment un amas distinct, et sont donc dérivés fonctionnellement par rapport à cet état bilatérien ancestral (figure 2c). Bien que cette analyse puisse être faussée par l’annotation fonctionnelle plus complète des vertébrés, la séparation claire des vertébrés des autres génomes métazoaires est évidente.

Conclusion

Cette revue examine les relations évolutives entre les deutérostomes et propose une reclassification des groupes de chordés, à savoir avec les Chordés en tant que superphyle avec un autre superphyle, les Ambulacraires de l’infra-royaume Deutérostomie. Les Cephalochordata, les Urochordata et les Vertebrata méritent chacun un rang phylum. Cette proposition est raisonnable sur la base des découvertes récentes dans ce domaine et est également acceptable au vu des études historiques des chordés.

La présence de larves de FT lors de la diversification du deutrostome est très probablement à l’origine des chordés. Le tube neural dorsal creux et la notochorde dorsale sont les caractéristiques du plan du corps des chordés, qui est étroitement associé à l’organisateur de la formation du corps des chordés. L’hypothèse d’inversion de l’axe dorsoventral et l’hypothèse de dorsalisation aborale doivent être étendues en examinant les GRN responsables de l’origine évolutive de l’organisateur. La reclassification actuelle des groupes de chordés offre une meilleure représentation de leurs relations évolutives, ce qui est bénéfique pour les études futures de cette question de longue date des origines des chordés et des vertébrés.

Déclaration de financement

La recherche au laboratoire Satoh a été soutenue par des subventions de MEXT, JSPS et JST, Japon, et des fonds internes de l’OIST.

Notes de bas de page